Это один из примеров обращения художника к историческим сюжетам, вызывавшим у него ассоциации с событиями современной российской жизни. Впервые мысль написать горестный эпизод из жизни Ивана IV Грозного пришла Репину в 1882 году после концерта Римского-Корсакова на Московской выставке.
С одной стороны, Репин захотел создать что-то подобное услышанной музыке по силе ее трагизма. С другой стороны, картина явилась прямым откликом на 1 марта 1881 года — убийство императора Александра II. Сам художник находился под впечатлением этого и писал: «Какая-то кровавая полоса прошла через этот год. Кровавое событие 1 марта всех взволновало».
Превосходный портретист, в этой картине Репин добился недосягаемой высоты психологической выразительности. Лица царя Иоанна IV и его сына отличаются эмоциональностью, поразительной жизненностью, умением передавать сиюминутные состояния. На лице тирана изображен момент, когда в нем пробуждается человек, когда с него слетела оболочка зверя и он — в припадке горя отца. На лице сына — полуулыбка человека при смерти, который прощает отца и хочет облегчить сознание содеянного им и чувство вины. Поза сына похожа на фигуру Христа в полотне Эль Греко «Снятие с креста».
Написание картины отняло много сил у Репина. Он ходил по улицам, искал образы, делал этюды. В квартире 1 помещение было отведено под «апартаменты царя». Когда маленькая дочь Вера упала с трапеции, и у нее пошла кровь из носа, художник просил не унимать ее сразу и наблюдал, запоминал направление струек и цвет.
Картина взбудоражила общество. В Третьяковскую галерею шли смотреть массово только ее. В зале, где она была выставлена, положили красный ковер, как бы продолжающий рисунок и вводящий зрителя в комнату убийства, — прообраз современной инсталляции. Между тем в Академии Художеств ее критиковали за погрешности против законов пропорций и анатомии, император Александр III порицал за голый реализм и тенденцию обличения. В конце концов, по царскому указу картина была запрещена к показу.
Через несколько месяцев ее снова выставили, но судьба ее трагична. 16 января 1913 года молодой иконописец из старообрядцев Абрам Балашов пришел в галерею и нанес картине 3 больших пореза ножом. Реставрация картины была проведена успешно, но подлинное репинское письмо утрачено.